Brian, das Ergebnis einer außerehelichen Affäre der Jüdin Mandy Cohen mit einem römischen Soldaten, Nixus Minimax, kommt im Stall neben dem von Jesus zur Welt. Von der herrischen Mutter dominiert, wächst er in Judäa zu einem farblosen Mann heran. Er verliebt sich in die idealistische Judith, die sich in der Volksfront von Judäa, einer jüdischen Widerstandsgruppe, gegen die römischen Besatzer engagiert. Brian bemüht sich als stolzer Jude erfolgreich um die Aufnahme in diese Gruppe verbohrter Intellektueller und beteiligt sich an deren Einbruch in den Palast von Pontius Pilatus: Dort wollen die Freiheitskämpfer die Frau des Statthalters entführen und so das römische Imperium in wenigen Tagen zu Fall bringen.
Die Entführung scheitert, weil eine weitere der zahlreichen untereinander zutiefst verfeindeten Widerstands-Splittergruppen, die Kampagne für ein freies Galiläa, zur selben Zeit dasselbe Ziel mit dem gleichen Plan verfolgt. Brian wird im Palast verhaftet und zur Anhörung vor den dekadenten Pontius Pilatus gezerrt. Dank eines Lachanfalls der Palastgarde und eines außerirdischen Raumschiffes, das zufällig vorbeikommt, entkommt Brian der drohenden Verurteilung durch die Flucht aus dem Palast. Um am belebten Marktplatz dem römischen Suchtrupp nicht aufzufallen, muss er in die Rolle eines der zahlreichen Propheten schlüpfen. Sein unbeholfenes Gestotter gibt den wenigen Zuhörern Rätsel auf, die das Interesse an ihm wachsen lassen, und so hat er bald eine große Gefolgschaft hinter sich, die sich von ihm Antworten auf alle Fragen des Lebens erhofft.
Die stetig wachsende Anhängerschar verfolgt den panisch flüchtenden Brian ins karge Umland, streitet um die Symbolkraft einer von Brian verlorenen Sandale und hält Banalitäten wie die Existenz eines Wacholderbusches für von Brian vollbrachte Wunder. Schließlich wird ein vom hysterischen Auflauf genervter Eremit, bei dem sich der überforderte Brian verstecken wollte, als Ketzer vom religiösen Mob zur Hinrichtung abgeführt. Indessen zeigt sich Judith von der charismatischen Ausstrahlung Brians angetan. Mit ihr verbringt er seine erste Liebesnacht.
Am nächsten Morgen sind die Straßen der Stadt mit selbsternannten Jüngern Brians überfüllt, die unter seinem Fenster auf Heilsbotschaften warten. Brian weist erfolglos auf die Unsinnigkeit hin, einem Führer kritiklos zu folgen. Im Hinterhof wird er von den Legionären verhaftet und wieder Pontius Pilatus vorgeführt, der ihn mit über hundert anderen offenbar willkürlich ausgesuchten Delinquenten zum Tode durch Kreuzigung verurteilt. Rettungsversuche schlagen fehl oder werden erst gar nicht erwogen: Sowohl seine Geliebte als auch die Widerstandskämpfer gratulieren Brian am Kreuz zu seinem selbstlosen Martyrium. Seine verhärmte Mutter wirft ihm Selbstsucht vor.
Nur ein fröhlicher Mitgekreuzigter fordert den verzweifelten Brian auf, trotz zermürbender Sinnlosigkeit auf die sonnige Seite des Lebens zu schauen. In dessen Lied Always Look on the Bright Side of Life stimmen schließlich alle zum Tode Verdammten beschwingt ein.
Quelle: Wikipedia